在海裡跟蹤美國艦隊的正是德國那三艘觀戰的潛艇。他們在到達預定海區後，很快就發現了隨後到達的美國艦隊。
隨德國潛艇的日本海軍觀察官在潛望鏡裡看見天水交際處的美國艦隊的時候，有些興奮的他立即要求德國潛艇編隊指揮官指揮德國潛艇編隊攻擊美國艦隊。這個要求被給婉拒了，理由是現在美國艦隊目前已經靠近戰區，防空和反潛的措施十分到位。而德國潛艇編隊只有三艘潛艇，以三艘潛艇進攻戒備森嚴的美國艦隊無異於拿自己的生命在死神面前開玩笑。現在要做的或者是只能做的就是等待。
日本海軍觀察官見無法要求德國潛艇攻擊美國艦隊，轉而提出使用潛艇上的電台發報給聯合艦隊旗艦『大和』號戰列艦，向他們發出『發現美國航母編隊』的警告。而這個要求也一樣被拒絕了。德國人的理由是潛艇電台功率有限，如果發報不一定能讓聯合艦隊旗艦『大和』號戰列艦收到，反而有可能會讓附近的美國艦隊截收到，美國艦隊雖不一定能破譯出電報密碼，但是它可以追蹤無線電發射方位，然後派出驅逐艦實行反潛，那樣就得不償失了，而且日本艦隊在攻擊前一定會派出飛機實施航空偵察，南雲也有遭遇美國艦隊反擊的方案，德國潛艇用不著冒著被發現的危險去做這件事情。德國潛艇要做的事情就是跟蹤美國艦隊，在時機合適的時候對美國艦隊實施攻擊。
至於什麼時候是時機適合的時候，多蒙德海軍上尉認為那就是美國航母艦載機在起飛和降落的時候，這時航母都必須進入起飛陣位，也就是說逆風前進，以迎面吹來的海風給飛機以足夠的升力，降落也大致一樣，用逆風為降落的飛機減速，這個時候航母運行航線十分呆板，沒有辦法對潛艇發射的魚雷實施規避。
多蒙德海軍上尉認為在這連兩個機會中最適合的機會就是美國艦載機攻擊完成後返航在航母上空盤旋的時候，這時飛機油箱內的燃油不會很多，這個時候就是最合適的時候。如果飛機不能降落在航母上，除非航母很靠近岸邊，否則飛機都只有在海上迫降的份。而且迫降在海面上的飛機還會干擾驅逐艦對潛艇的搜索和攻擊。潛艇只要想出辦法接近航母，進入魚雷發射陣位就可以說是勝券在握了。
在日本艦隊這邊，7時55分，美軍的岸基飛機又來了。先是亨德森少校率領的16架sbd『無畏』俯衝轟炸機抵達戰場，由於他屬下的飛行員都是剛從航校畢業的新手，沒有俯衝轟炸的經驗，亨德森只好組織從600米高度進行下滑攻擊，當他為那些新手做下滑攻擊的示範的時候，被日軍驅逐艦高射炮命中，在後面的美國飛行員雖然是菜鳥，但是也冒著日軍的高射炮進行攻擊。但被擊落8架，重創6架，投下的炸彈無一命中。隨後是斯威尼少校指揮的部隊，在日軍戰鬥機攔截和艦炮射擊下，被擊落5架，只有4架進行了攻擊，也未獲戰果。
在這個時候，正在艦橋裡看著美國飛機進攻的南雲突然接到了一架偵察機的報告，稱在距離日本艦隊200海里處發現10艘美艦。
這個電報把南雲和他的參謀長草鹿都給嚇了一跳，美國艦隊怎麼會來得這麼快，裡面有沒有航母？但是這報告很模糊，沒有美國艦隊的艦艇編成。不過草鹿認為這個美國艦隊可能沒有航母，不能中斷甲板上剛才奉南雲的命令正在進行魚雷換裝炸彈的任務。而南雲認為這樣規模的艦隊裡面沒有航母是不大可能的，他立即命令偵察機抓緊偵察清楚美國艦隊的艦艇編成。
不過他在參謀的建議中沒有下達命令停止甲板上的飛機換裝炸彈的工作，而是在等待偵察機的補充報告，潛意識裡他還是把中途島的美國陸基飛機當作是最大的敵人。
二十分鐘後，日軍偵察機緊急報告在美軍艦隊後面似乎有1艘航母，儘管還是模稜兩可的報告，但南雲認為自己不能再任由飛行甲板上的魚雷換炸彈的工作繼續下去，現在眼前的重要任務是對付這支突然冒出來的美國艦隊。中途島只有先放到一邊去了，因為根據偵察機的報告，日本艦隊現在應處在美國航母艦載機的攻擊半徑之內了。
他馬上下令停止換炸彈，重新為甲板上的飛機裝上魚雷。這一連串的換炸彈換魚雷的命令，使得日軍航母的甲板上和機庫裡非常混亂，卸下的炸彈魚雷由於時間倉促，都堆放在一邊，而未及時放入彈藥艙，日本艦隊的軍械員並未意識到這是在為自己和艦隊在挖掘墳墓。
8時30分，日軍攻擊中途島的第一批飛機飛回母艦上空，準備降落。這時南雲正處於左右為難的局面，『赤城』號和『加賀』號的攻擊機正在進行換彈作業，一時無法起飛，『蒼龍』號和『飛龍』號的攻擊機還沒有開始換彈，可以立即起飛，但所有戰鬥機都因為剛才抗擊美軍岸基飛機的戰鬥，急需補充燃料和彈藥，無法馬上出動為攻擊機護航。
如果強行命令甲板上的第二波飛機起飛，可能會因沒有戰鬥機掩護而損失慘重。他剛才是怎麼擊落美國戰機，等他的飛機飛到美國艦隊上空，美國人就會怎麼回敬他的機隊。
如果先清理甲板讓第一波飛機降落，又可能會失去戰機。參謀長草鹿少將和作戰參謀源田實中佐都認為應先清理甲板，讓第一波飛機降落，再組織第二波攻擊。『飛龍』號航母上的第二航母戰隊司令山口多聞少將見南雲遲遲沒有採取應對措施，便通過『野分』號驅逐艦用燈光信號向南雲轉發了他的建議：「我認為應立即命令攻擊部隊起飛！」
南雲沒有接受山口多聞他的建議，他命令將在甲板上的飛機收入機庫，騰出甲板讓第一波飛機和在艦隊上空即將耗盡燃料的巡邏戰鬥機降落。8時37分，開始接收飛機著艦。十五分鐘後，飛機回收完畢，機庫裡疲憊不堪的地勤人員放下尚未完成的換彈任務，為這些飛機加注燃料、裝彈。
9時18分，執行巡邏任務的戰鬥機也全部降落完畢，機庫裡一片忙碌。50架戰鬥機加油裝彈完立即起飛，在艦隊上空巡邏警戒。
在回收飛機的作業基本完成後，南雲下令沿30度航向以30節航速北進，以躲避美國航母有可能發動的攻擊並在準備好後盡快佔領有利的攻擊陣位。
就在此時，來自美軍航母艦載機的攻擊開始了。最先飛抵目標海域的是『大黃蜂』號的35架轟炸機和10架戰鬥機，卻未發現日艦。美國飛行員認為南雲一定是向中途島進發了，因此轉向西南向中途島飛去。結果越追離南雲艦隊越遠，21架轟炸機返回了母艦，14架轟炸機返回了中途島，其中4架在著陸時墜毀，10架戰鬥機則因燃料耗盡都在海上迫降。
與轟炸機群和戰鬥機群失散的『大黃蜂』號的15架魚雷機，由第八魚雷機中隊長沃爾德倫少校率領，在低空飛行，當他們在預定海區見到空蕩蕩的大海的時候，沃爾德倫少校作出了向北搜索的決定。
很快沃爾德倫少校就在遠處的海面上發現了一隻龐大的艦隊，沃爾德倫少校在通話器裡對屬下們說：「先生們，我們沒有戰鬥機的掩護，但我希望大家竭力去摧毀我們的敵人，如果只剩下一架飛機去執行最後的進攻，我希望那個勇敢的小伙子衝上去並擊中目標，願上帝保佑大家！」
說完後沃爾德倫少校帶著燃油即將消耗完的機群在沒有任何掩護的情況下發動了攻擊，這是一場壯烈的自殺攻擊行動，在空中的日軍戰鬥機和艦艇上的高射炮火的攻擊中，笨拙的『復仇者』魚雷攻擊機一架接一架在空中被擊中，然後起火爆炸，參與攻擊的30名飛行員只有一名倖存。
9時30分，『企業』號的由林塞少校指揮的14架魚雷機與他們的護航戰鬥機失散，由於戰鬥機要佔據對日軍戰機的高度優勢，一直在雲上飛行，等林塞少校發現日本艦隊的時候，他的機隊已經沒有了掩護，林塞機隊單獨飛臨日艦上空，分成兩組，向『赤城』號航母兩舷實施魚雷攻擊。
『赤城』號航母的對空瞭望哨大聲急喊：「敵魚雷機，左舷30度、右舷30度，低空接近。」
在日軍戰鬥機的兇猛攔擊下，有9架在投下魚雷前就被擊落，餘下5架投下的魚雷無一命中，又被擊落1架，返航中又有3架因受傷太重而墜海，最後僅1架返回母艦。
『約克城』號的艦載機雖比其他兩艘航母晚起飛一個多小時，但航向偏北，而且又在途中知道了日艦的新位置，迅速更正航線，所以只晚到了幾分鐘，緊接著『企業』號的魚雷機發起了攻擊。12架魚雷機在6架戰鬥機掩護下攻擊了『蒼龍』號航母，雖然日軍戰鬥機拚命阻攔，但是還是有7架戰機突破攔截，向目標發射了魚雷，『蒼龍』號航母見勢不妙，一個右滿舵，躲開了全部的魚雷。美國攻擊機群損失10架魚雷機和5架戰鬥機，未獲任何戰果。美國唯一一個沒有損失的攻擊編隊是由斯威尼少校指揮的陸航b-17『空中堡壘』重轟炸機，美國人在6000米高空實施水平轟炸，日軍的高射炮夠不著美國飛機，可美國飛機扔下來的炸彈也因為精度太差沒有傷到一艘日本軍艦（本來就不是對精確攻擊的武器，只適合對面目標實施轟炸）。
從清晨到現在，美軍的岸基飛機和艦載機共出動了99架次，損失62架，卻毫無收穫，日本水兵精神煥發，認為這是他們的『天照大神』對他們的保佑，但是他們沒有意識到正是駕駛老式魚雷機的美國飛行員具有的犧牲精神，為後來的俯衝轟炸機鋪平了路。
『企業』號的第六轟炸機中隊和『約克城』號的第八轟炸機中隊一樣在預定海域沒有發現日艦，但領隊長機第六轟炸機中隊中隊長麥克拉斯少校作出了一個極為重要而又明智的決定：向北搜索！
終於在10時找到了日軍艦隊。這時日軍的4艘航母正排成菱形隊形向北航行，『飛龍』號在北，『加賀』號在南，『赤城』號在西，『蒼龍』號在東。美機從西南方向接近，麥克拉斯將33架轟炸機分為兩組，分別向最近的『赤城』號和『加賀』號進行集中攻擊。
在『赤城』號飛行甲板上，所有飛機的發動機都已開始轉動，航母也開始轉向逆風航行，五分鐘之內，全部飛機便可起飛。
此時天空能見度良好，雲高3000米，天高雲淡，為美機的攻擊提供了很好的條件。10時24分，『赤城』號發出開始起飛的命令，飛行長搖動著小白旗，第一架零式開足馬力，飛離了飛行甲板。就在這時，瞭望哨驚恐的高聲叫道：「敵俯衝轟炸機，俯衝轟炸機！」
甲板上聽見叫聲的日本水兵和軍官抬頭向天空看去，發現三架美機朝『赤城』號筆直俯衝下來，雖然日艦的部分高射炮開始射擊，但已時已晚！美機從容攻擊沒有遭到截擊，是因為日軍擔負空中警戒的戰鬥機剛剛因攔截美軍魚雷機而耗盡燃料、彈藥，已經全部著艦補給，空中沒有一架警戒的戰鬥機！
日軍航母根本來不及進行規避，而且是處在最易受攻擊的脆弱情況下，—正在逆風航行進行起飛作業，飛行甲板上擺滿了裝好彈藥和加好油準備出擊的飛機！『赤城號』被直接命中兩枚450千克炸彈，一枚落在中部升降機後部，另一枚落在飛行甲板左舷後段。本來兩枚炸彈對這艘巨大的航母根本不會造成致命損傷，但是，炸彈迅疾引爆了甲板上滿載油彈的飛機，火勢迅速蔓延，轉瞬之間航母的作戰能力便完全喪失了，特別是通訊聯繫全部中斷！
南雲的指揮中斷後，南雲的次席指揮官、第八巡洋艦戰隊司令阿部弘毅海軍少將立即接過指揮權。與此同時，第二航母戰隊司令山口多聞海軍少將接替了空中作戰的指揮。南雲的參謀長草鹿海軍少將主張立即將司令部轉移到『長良』號巡洋艦，南雲實在不忍離開心愛的旗艦，尤其不願捨棄在從戰爭開始便和他一起同甘共苦的『赤城』號官兵，青木艦長含著眼淚說：「長官，有我照管軍艦，我們大家都懇求您轉移到長良號，繼續指揮部隊。」
草鹿又向南雲作了離開旗艦的最後請求，南雲知道已無法再在『赤城』號上繼續指揮了，於是跟青木艦長告別，由西林副官扶著爬上艦橋的窗口，沿著繩子滑到甲板上，參謀長以及其他司令部人員，跟著也離開了烈火熊熊的艦橋。
11時30分，南雲及其司令部人員和「赤城」號傷員全都轉移到了「長良」號，「赤城」號上的艦員仍在努力控制火勢，但是傷亡不斷增加，火勢也越來越無法控制了。青木艦長決定棄艦，『嵐』號和『野分』號驅逐艦趕來接下全部人員，拯救工作結束後，青木艦長於19時20分從『野分』號驅逐艦致電南雲請求批准將『赤城』號炸沉。第二天凌晨『赤城』號被擊沉。
幾乎和『赤城』號同時被擊中的『加賀』號就沒有能堅持那麼久。10時24分，九架美機向它俯衝，各投下一枚炸彈，頭三枚炸彈都沒有命中，在『加賀』號四周掀起了高大的水柱，但接著的六枚炸彈中有四枚擊中了『加賀』號飛行甲板的前段、中段和後段。擊中艦首的炸彈正好落在艦橋旁邊，炸中了停在那裡的一輛小加油車，整個艦橋和四周的甲板區頓時起火，並引發巨大爆炸，艦長岡田次作海軍大佐以及在指揮艦橋的所有軍官都當場斃命。
飛行長天谷孝久海軍中佐立即接替了該艦的指揮。到處都是烈火，整個軍艦上幾乎找不到一處可以躲避的地方，天谷中佐等倖存者，不得不撤到右舷的小船甲板上躲避。在遭到轟炸三個半小時後，航母開始傾斜，14時10分，損管軍官國定美男海軍少佐發現三道白色雷跡向「加賀」號疾馳而來！那是美軍『魟魚』號潛艇所發射的，「魟魚」號從當天早上起就與日軍艦隊保持著接觸，還遭到過日艦兩次深彈攻擊。9時許發現日軍航母，在接敵過程中被一艘日軍驅逐艦發現，並遭到深彈攻擊，『魟魚』號一邊下潛躲避攻擊，一邊從水下接近航母。10時30分在潛望鏡深度發現一艘日軍冒著濃煙的航母，迅疾向這艘航母接近。14時在2500米距離齊射三條魚雷！看來它們是一定會擊中『加賀』號的。國定少佐閉上眼睛，一邊等待爆炸一邊祈禱，兩條魚雷從艦旁馳過，第三條魚雷擊中了『加賀』號，但卻沒有爆炸。這條魚雷擊中軍艦後斜滑出去，斷成兩截，前段立即沉沒，帶著氣倉的後半段仍在水上漂著。
保護『加賀』號的『萩風』號和『舞風』號驅逐艦在發生魚雷攻擊前，並未發現美國潛艇，此時才醒悟過來疾駛到潛艇所在的地點，進行深水炸彈攻擊，但效果不明，見再沒有潛艇的蹤跡，兩艘驅逐艦便返回繼續進行救援工作。這時，火勢在『加賀』號上越來越猛，已無法控制。
16時40分，天谷下令棄艦，人員轉移到在旁等待的『萩風』號和『舞風』號驅逐艦。兩小時後，航母火勢減弱，天谷又帶領損管隊返回航母，希望能挽救這艘航母，但沒有成功，只好再次撤出。19時25分『加賀』號在兩聲劇烈爆炸後沉沒。
10時35分，十三架俯衝轟炸機朝著『蒼龍』號垂直俯衝下來，『蒼龍』號在幾分鐘之內就被三枚炸彈擊中，第一枚炸彈命中艦身前部升降機前的飛行甲板，另兩枚則炸彈擊中了中部升降機，飛行甲板被劇烈的爆炸炸得面目全非，烈火迅速蔓延到油庫和彈藥庫，僅僅五分鐘，『蒼龍』號就完全被濃煙烈火所籠罩，火海之中不時響起陣陣爆炸，十分鐘後，主機停車，輪舵系統失靈，損管系統因破壞嚴重而無法正常運行，二十分鐘後，由於火勢太猛，柳本柳作艦長便不得不命令棄艦，倖存者陸續轉移到『濱風』號和『礬風』號驅逐艦上。但柳本艦長還留在指揮艦橋上，在『蒼龍』號上他是極富威望的，官兵們決定不惜任何代價也要把他救出來。大家推選海軍相撲冠軍阿部兵曹返回航母去把船長救出來。大家還決定，如果艦長不肯下來，阿部要憑著過人的膂力將船長背到安全的地方來。當阿部爬上『蒼龍』號艦橋時，他發現柳本艦長握著軍刀，一動不動地看著他，柳本堅定地拒絕了阿部的請求。他要和軍艦一起沉沒。19時13分，『蒼龍』號沉沒，和軍艦一齊沉沒的有柳本艦長以下718人。